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「レイトン教授と不思議な町」に続くシリーズ第2弾。今作では前作の倍の容量のロムを使用し、謎解き、アニメーションのボリュームがUPされています。ストーリーレイトン教授に送られてきた、一通の手紙。それは友人であり、尊敬する師でもあるアンドルー・シュレーダー博士からだった。?長年追い求めてきた『悪魔の箱』をついに手にいれた。ちゃんと調査が済むまでは開けまいと思っていたが、箱の魅力にとりつかれ、我慢できずに開けてしまいそうだ。自分の身に何かあったら後を頼む。心配になったレイトン博士は、助手のルークを連れ博士を訪ねると、そこにはすでに絶命した博士の姿が・・・。開けて中を見た者は必ず死ぬという伝説の秘宝『悪魔の箱』。美しい箱にかけられた呪いか・・・何者かによる陰謀か・・・現場から消えた悪魔の箱。そして新たに発見された「モレトリー急行」の使用済み切符。それは博士からのメッセージなのか？2人の唯一の手がかりであるモレントリー急行に乗って、ナゾを解明すべく旅に出た?。